Introduzione
Il bulldog francese è una razza canina molto popolare, caratterizzata da un aspetto fisico particolare, con muso corto e occhi grandi e sporgenti. Questa conformazione del cranio, detta brachicefalia, è responsabile di una serie di patologie, tra cui quelle oculari.
Il fenotipo brachicefalico è stato selezionato dall’uomo per i suoi potenziali vantaggi durante il combattimento, in quanto la forza del morso in un cane appartenente a tale fenotipo risulta maggiore, tuttavia attualmente è utilizzato principalmente come cane da compagnia. (2) Il bulldog francese fa parte del gruppo degli animali da compagnia ed è tra le razze più diffuse in Italia, contando una iscrizione all’anagrafe nel 2022 di 3843 cani (1).
Come riscontrato dalla letteratura emergente, contemporaneamente a questa diffusione ne deriva però una maggiore consapevolezza riguardo i problemi di salute dei brachicefali, in particolare dei bulldog francesi.
L’articolo ha mero scopo informativo circa i problemi oculistici nei bulldog francesi e la sua parte statistica esclusivo valore indicativo della mia esperienza clinica. Secondo la mia casistica, il bulldog francese è tra le razze più rappresentate. (grafico 1)
Caratterizzazione dei brachicefali e brachycephalic obstructive airway syndrome (BOAS)
Il cranio nei cani è cosi suddiviso: brachicefalo (proporzioni corte e ampie; testa piatta in razze quali il bulldog francese, bulldog inglese, carlino e boxer); dolicocefalo (muso allungato, proporzioni facciali lunghe e strette in razze quali greyhound, saluki e collie); mesocefale (lunghezza della mandibola media e proporzioni craniali medie in razze quali il labrador, il beagle).
Da un punto di vista anatomico, in comparazione con i mesocefali, esiste una ampiezza maggiore medio-laterale con una diminuzione rostro-caudale del muso e dunque delle ossa mascellari e premascellari. I turbinati possono essere aumentati e estendersi caudalmente nel nasofaringe. Il prognatismo (mandibola più lunga del muso) è molto frequente. i tessuti molli delle vie respiratorie superiori, incluse le narici, la mucosa orale, il palato molle, le tonsille e spesso la lingua non sono diminuite proporzionalmente con la riduzione dello scheletro. Le narici spesso sono stenotiche. Questa anatomia riflette dei deficit connessi alla respirazione che vanno sotto il nome di BAOS (Brachycephalic Airway Obstructive Syndrome). Queste anomalie anatomiche portano a un incongruo passaggio dell’aria con riduzione della capacità ventilatoria, della termoregolazione e anche possibili sindromi gastroenteriche per l’ingerimento di aria (3,4). Caratteristiche della respirazione sono respiro corto, difficoltà nell’esercizio (corsa, passeggiata, gioco), polipnea, aumentati e frequenti rumori respiratori (russamento), minore ossigenazione e possibile conseguente collasso (5). Questa patologia, di frequente, non è notata dai proprietari in quanto ritengono che un segno clinico di tale evidenza sia invece un comportamento normale in quel cane o in quella razza. (5)
Altre patologie a cui sono sottoposti i bulldog francesi sono otiti, dermatiti delle pieghe cutanee e distocia (2).
Brachycephalic ocular syndrome (BOS) nei bulldog francesi e altre patologie ereditarie frequenti.
La combinazione unica delle caratteristiche fisiologiche e anatomiche dei brachicefali li predispone a una serie di patologie (sindrome) note attualmente con l’acronimo di BOS (brachycephalic ocular syndrome). (6,7) L’orbita subisce delle modifiche rispetto ai cani mesocefali, in quanto meno profonda e da ciò ne consegue un occhio più sporgente e a volte exotropico. L’angolo sotteso tra gli assi visivi è maggiore rispetto ai dolicocefali e questo comporta, anche se marginalmente, una minore visione binoculare (figura 1). Le fibre gangliari retiniche hanno una diversa distribuzione nei brachicefali (8). Anche i dotti lacrimali devono adeguarsi alla conformazione del cranio, a volte sboccando direttamente nel faringe, infatti il dotto naso lacrimale risulta ridotto nei brachicefali di due o tre volte rispetto ai dolicocefali (6). Le palpebre saranno di conseguenza lagoftalmiche in quanto il globo è esposto all’esterno. Un’altra caratteristica dei bulldog francesi e di tutte le razze brachicefale è il minor numero di fibre nervose somatiche e nocicettive presenti nel plesso sub-basale e nel plesso sub-epiteliale (8). La sensazione corneale, misurata con un estesiometro, risulta ridotta nei brachicefali (9). La connessione tra denervazione e sviluppo di ulcere è nota, in quanto consegue a una diminuita innervazione: una diminuzione della migrazione cellulare e delle mitosi cellulari predisposizione per erosioni ricorrenti, melanosi corneale, alterazioni della riepitelizzazione e infezioni (8). Si sospetta inoltre una diminuzione delle cellule limbari, indispensabili per il turnover epiteliale, nei brachicefali. (10)
In particolare, le patologie oculari dei bulldog francesi sono così definite:
Esoftalmo: è un posizionamento in avanti del globo oculare e non è da ricercarsi sulla grandezza oculare (l’occhio prominente del globo), in quanto gli assi del bulbo differiscono poco nelle razze (11). Nel caso del bulldog francese, gli esoftalmi possono risultare molto severi e ciò è una conseguenza di un’orbita poco profonda. In alcuni casi l’esoftalmo può essere così evidente da permettere l’esposizione della sclera in ogni lato oculare (11). In alcuni casi è possibile notare uno strabismo laterale (exotropia). (6)
Proptosi del globo oculare: è lo spostamento in avanti del globo che fuoriesce dalla sua sede fisiologica orbitale; la presenza dell’esoftalmo e dell’orbita poco profonda predispongono a tale patologia, la quale viene considerata una emergenza oculistica che può compromettere la funzionalità del globo oculare. Nel caso di riposizionamento del globo sono possibili exotropia (strabismo laterale per rottura del muscolo retto mediale), cheratocongiuntivite secca e, a volte, phthisis bulbi se si rompono 2-3 muscoli retti. Questi contribuiscono all’irrorazione del corpo ciliare in quanto le arterie ciliari entrano all’interno del globo per mezzo di essi. (6)
Lagoftalmo: come conseguenza della macrofessura palpebrale e dell’esoftalmo, le palpebre non sono in grado di attuare un ammiccamento completo e questo predispone a minore capacità di rimozione dei detriti, una secchezza assiale (cheratiti da esposizione) e minore distribuzione del film lacrimale. Le ghiandole di meibomio, per poter far fuoriuscire il loro secreto, necessitano di un contatto tra le palpebre. La compressione delle ghiandole di meibomio (meccanismo a fisarmonica) permette la fuoriuscita e distribuzione del mebo nel film lacrimale. (11)
Evaporative dry eye e cheratocongiuntivite secca qualitativa: le razze brachicefale hanno uno strato lipidico più sottile (11) e l’assenza del mebo può portare ad un aumento della produzione di lacrime per effetto compensativo, in quanto il mebo è fondamentale per ridurre l’evaporazione del film lacrimale. Nelle razze brachicefale, inoltre, il tear film breackup time è ridotto (6). La meibomiografia a infrarossi rivela, a volte, alterazioni di morfologia delle ghiandole di meibomio, quali dilatazioni cistiche, diminuzione di lunghezza, atrofia (6). (foto 3)
Entropion canto mediale: i margini palpebrali mediali possono arrotolarsi e far sì che i peli palpebrali possano attuare una azione di frizione sulla cornea. Questa caratteristica è associata a un legamento del canto molto teso (6). La risoluzione per l’entropion del canto mediale e per la cheratite pigmentosa conseguente è la cantoplastica mediale. Tale tecnica chirurgica aiuta non solo per l’entropion del canto mediale ma anche per la trichiasi caruncolare, il macroblefaro, favorisce, di conseguenza, una migliore distribuzione del film lacrimale, riduce le cheratiti da esposizione e diminuisce la possibilità di proptosi. Inoltre risulta essere anche molto efficace per la gestione e diminuzione della pigmentazione corneale. (12) (foto 4)
Distichiasi e ciglia ectopiche: anomalia frequente nei bulldog francesi è la presenza di distichie che sono follicoli piliferi ectopici che originano dalle ghiandole di meibomio e seguono il condotto per sboccare poi sul margine palpebrale (6). Il ciglio ectopico invece è un pelo che nasce internamente nella congiuntiva palpebrale. Entrambe le patologie possono essere responsabili di ulcere corneali e irritazioni croniche, con conseguente fibrosi e pigmento. (6) (foto 5)
Prolasso della ghiandola della nittitante: patologia correlata alla lassità dei tessuti che mantengono la ghiandola nella sua posizione fisiologica con infiammazione della stessa. (13)
Cheratiti pigmentose: sono una condizione patologica caratterizzata da una progressiva pigmentazione corneale (melanosi) associata a vari gradi di infiammazione corneale, vascolarizzazione, fibrosi e edema (14) (foto 6).
Il pigmento, nei bulldog francesi, come nelle altre razze brachicefale, è molto intenso. Quando è presente in razze dolicocefale il pigmento è spesso associato a cheratiti superficiali croniche e il colore risulta solitamente più chiaro. Il pigmento si muove in direzione centripeta verso la zona in cui è presente il processo irritativo/infiammatorio ed è normalmente localizzato nello stroma superficiale e nell’epitelio. In alcune situazioni il pigmento può assumere un aspetto a vortice denominato “pigmentary vortex keratopaty” e ciò è dovuto alla combinazione tra la sua formazione e forze vettoriali corneali (14,15) (Foto 7).
Diversi sono gli stimoli irritativi cronici a cui è sottoposta la cornea di un bulldog francese, come ad esempio l’entropion del canto mediale, cheratocongiuntiviti secche qualitative e quantitative, eccessivo lagoftalmo distichie, ciglia ectopiche. La presenza di pigmento è frequente anche nei processi di guarigione di ulcere o perforazioni della cornea o in seguito ad alcuni interventi chirurgici (foto 14). Allo stato attuale, la causa della pigmentazione non è nota ma si sospetta una carenza delle cellule limbari e una predisposizione genetica (10,15).
Intensa fibrosi: i processi riparativi per seconda intensione (terapia medica) o chirurgici, come anche molti processi patologici accompagnati da profonda vascolarizzazione, nei bulldog francesi sono caratterizzate da imponente fibrosi corneale (foto 8).
Da uno studio del 2021 risulta una altissima incidenza di fibrosi corneale (29%) in bulldog francesi affetti da BOS. (7)
Kcs: la cheratocongiuntivite secca quantitativa consiste in una diminuzione della parte acquosa del film lacrimale che predispone l’occhio a infezioni, secrezione muco/purulenta, edema corneale iperemia, chemosi congiuntivale, neovascolarizzazione corneale, fibrosi corneale, pigmentazione corneale e ulcere (6) (foto 6 e 8).
Dermoide: tale patologia è riscontrabile come dermoide corneale, nella sola congiuntiva bulbare o in quella palpebrale. (foto 9 e 15) In un recente articolo il bulldog francese e lo shitzu vengono riconosciute come le razze più predisposte a questa patologia. (16)
Ulcere: le ulcere corneali sono annoverate tra i comuni problemi oculistici e caratterizzate da alterazioni dell’epitelio corneale che espone lo stroma con conseguente blefarospasmo, fotofobia, lacrimazione, iperemia congiuntivale, edema corneale e flare. In mancanza di tempestivo intervento possono sfociare in perforazione, con perdita della vista e dell’occhio. Il bulldog francese, secondo uno studio (17), rappresenta la sesta razza più colpita da ulcera corneale, nell’ambito delle urgenze in cliniche veterinarie. Dati, questi, che sconfortano maggiormente se si aggiungono quelli riguardanti tutti i bracbicefali: secondo l’autore, tali razze sono 11,18 volte più predisposte allo sviluppo di ulcere se comparate con incroci (meticci). (17). Un ulteriore studio evidenzia che le razze brachicefaliche siano circa venti volte più a rischio di sviluppo di una ulcera corneale rispetto ad altre razze canine. 
Ogni aumento del 10% dell’ampiezza della fessura palpebrale triplica il rischio di ulcera (11). Altro studio invece indica i brachicefali 2,76 volte maggiormente predisposti allo sviluppo di ulcere corneali (21). Dalla mia casistica risulta che le SCCED rappresentano le ulcere più frequenti in questa razza. (grafico 2)
Ulcere SCCED: fino a qualche anno fa i boxer rappresentavano la razza in cui questa patologia si riscontrava con maggior frequenza; ultimamente la presenza dei boxer nelle famiglie italiane è diminuita e la patologia, attualmente, si riscontra principalmente nei bulldog francesi, assunto confermato in un articolo del Dott. Saito (18). Uno studio presentato al congresso ECVO 2022 indica che i bulldog francesi sono la razza più predisposta allo sviluppo delle SCCED; altro studio evidenzia che i processi di guarigione sono più lunghi rispetto ad altre razze e hanno maggiori complicazioni, come la collagenasi (19,20). Nella mia pratica clinica ho avuto modo di osservare una gran quantità di SCCED nei bulldog francesi: a seguito di trattamento di fresatura, i risultati sono stati variabili in termini di trasparenza corneale, da semplici nebule a leucomi e pigmentazioni. Contribuisce all’entità morfologica del leucoma la presenza della neovascolarizzazione superficiale ma ancor di più di tessuto di granulazione. Possibile risulta essere sia la recidiva che la comparsa nel controlaterale. (foto 10)
Ulcere melting: la presenza di esoftalmo fisiologico, l’ammiccamento incompleto e conseguente alterata distribuzione del film lacrimale sono tra le cause predisponenti delle possibili complicazioni batteriche (18). Nei processi di guarigione la vascolarizzazione è normalmente molto presente come anche la possibilità di vedere bolle stromali. (foto 11, foto 12)
Cataract: la razza del bulldog francese è predisposta a cataratte corticali evolutive. (13) (foto 13)
Altre patologie meno frequenti: l’ECVO manual cita distrofia corneale (stromale), membrane pupillari persistenti (iride-iride, iride-cornea), anomalia del legamento pettinato, lussazione della lente, displasia retinica, atresia dei punti lacrimali. (13)
Conclusione
In alcuni casi i cani di razza sono selezionati per i loro aspetti morfologici estremi. La selezione artificiale esagerata riguardante alcuni tratti può essere invece dannosa per l’omeostasi, come ad esempio le frequenti zoppie nei polli broiler (4). La brachicefalia comporta una mutazione del cranio evidente: l’alterata crescita del basioccipitale e del basisfenoide riduce gli assi craniali ed è responsabile di problemi respiratori e oculari. L’alto numero di articoli scientifici e la conseguente consapevolezza delle patologie ereditarie nei brachicefali, ha accresciuto le pressioni da parte della comunità veterinaria, associazioni di tutela del benessere animale a scoraggiare la selezione per caratteri brachicefali estremi. La forte predisposizione dei bulldog francesi allo sviluppo di patologie ereditarie deve essere di suggerimento per aumentare il benessere animale, focalizzandosi su strategie preventive basate sull’accoppiamento mirato, atto a ridurre il fenotipo brachicefalo eccessivo. Gli allevatori dovrebbero essere dunque informati e cercare di non ottenere fenotipi esageratamente brachicefali. I club di razza dovrebbero continuare dunque a proporre campagne di informazione atte a raggiungere il maggior numero possibile di persone interessate a questa razza.
Dati fisiologici
Orbita: poco profonda. Angolo tra gli assi orbitali maggiore rispetto ai mesocefali. (figura 1)
Colore dell’iride generalmente marrone. (foto 1)
Caratteristiche del tappeto: tappeto solitamente verde con zona non tappetale di solito ampia, vasi ben vistosi e nervo ottico evidente. (foto 2)
Lo standard di razza secondo l’ENCI indica una lunghezza del muso che deve essere pari a 1/6 della lunghezza della testa. La testa deve essere forte, quadrata con pelle che forma pieghe e rughe senza esagerazione. La regione facciale prevede un raccorciamento della regione maxillo-nasale e una inclinazione da leggera a media del naso all’indietro. La mascella inferiore si proietta in avanti e descrive una curva. Gli occhi devono essere grandi, rotondi e senza lasciar intravedere la sclera quando il cane guarda di fronte a sé. (1)
Bibliografia
1) ENCI: standard bulldog francese https://www.enci.it/media/6227/101.pdf
2) French bulldogs differ to other dogs in the UK in propensity for many common disorders: a VetCompass study. D.G. O’Neill, R.M.A. Packer, P. Francis, D.B. Church, D.C. Brodbelt, C. Pegram. Canine medicine and genetics (2021) 8:13 https://doi.org/10.1186/s40575-021-00112-3
3) Canine brachycephaly; anatomy, pathology, genetics and welfare. K.J. Ekenstedt, K.R. Crosse, M. Risselada, J comp pathol 2020 april ; 176 109-115.
4) Impact of Facial Conformation on Canine Health: Brachycephalic Obstructive Airway Syndrome R.M.A. Packer, A. Hendricks, M. S. Tivers, C.C. Burn PLOS ONE | October 28, 2015 DOI:10.1371/journal.pone.0137496
5) Do dog owners perceive the clinical signs related to conformational inherited disorders as ‘normal’ for the breed? A potential constraint to improving canine welfare R.M.A. Packer, A. Hendricks and C.C. Burn Animal Welfare 2012, 21(S1): 81-93 doi: 10.7120/096272812X13345905673809
6) The pandemic of ocular surface disease in brachycephalic dogs: The brachycephalic ocular syndrome. Sebbag, R.F. Sanchez Veterinary Ophthalmology. 2023;26:31–46 DOI: 10.1111/vop.13054
7) Clinical signs of brachycephalic ocular syndrome in 93 dogs J. Costa , A. Steinmetz, E. Delgado, Irish Veterinary Journal (2021) 74:3 https://doi.org/10.1186/s13620-021-00183-5
8) Corneal innervation in mesocephalic and brachycephalic dogs and cats: assessment using in vivo confocal microscopy C. Kafarnik, J. Fritsche, S. Reese Veterinary Ophthalmology (2008) 11, 6, 363–367
9) Absolute corneal sensitivity and corneal trigeminal nerve anatomy in normal dogs. P.M. Barrett, R.H. Scagliotti, R.E. Merideth, P.A.Jackson, F.L. Alarcon. Progress in Veterinary and Comparative Ophthalmology 1(4): 245-254 1991
10) Assessment of corneal and limbal epithelial thickness by spectral-domain optical coherence tomography in brachycephalic and non-brachycephalic dogs Y. Jeong, S. Kang, J. Ahn, S.Kim H. Kim, J. Park, K. Seo, Veterinary Ophthalmology. 2023;26:89–97. DOI: 10.1111/vop.13016
11) Impact of facial conformation on canine health: corneal ulceration. R.M.A. Packer, A. Hendricks, C.C. Burn. PLOS ONE May 13, 2015 https://doi.org/10.1371/journal.pone.0123827
12) A Review of Clinical Outcomes, Owner Understanding and Satisfaction following Medial Canthoplasty in Brachycephalic Dogs in a UK Referral Setting (2016–2021) A.L.M.M. Andrews, K.L. Youngman, R.M.A. Packer , D.G. O’Neill, C. Kafarnik, Animals 2023, 13, 2032. https://doi.org/10.3390/ani13122032
13) ECVO manual: breeds French bulldog. https://www.ecvo.eu/media/frenchbulldog.pdf
14) Limbal stem cells deficiency in companion animals: time to give something back? R.F. Sanchez, J.T. Daniels. Current eye research 1-8 2015
15) Whorl pattern keratopathies in veterinary and human patients S. Kim, S.M. Thomasy D. Ramsey, M. Zhao M.J. Mannis, C.J. Murphy Veterinary Ophthalmology. 2018;1–7. DOI: 10.1111/vop.12552
16) Ocular dermoids in dogs: A retrospective study Z. Badanes, E.C. Ledbetter Veterinary Ophthalmology. 2019;22:760–766. DOI: 10.1111/vop.12647
17) Corneal ulcerative disease in dogs under primary veterianry care in England: epidemiology and clinical management. D.G. O’Neill, M.M. Lee, D.C, brodbelt, D.B. Church, R.F. Sanchez, Canine genetics and epidemiology (2017) 4:5 DOI 10.1186/s40575-017-0045-5
DOI:10.1016/j.jcpa.2020.02.008.
18) Breed prevalence of canine ulcerative keratitis according to depth of corneal involvement. H. Iwashita, S. Wakaiki, Y. Kazama, A.Saito Veterinary Ophthalmology. 2020;00:1–7. DOI: 10.1111/vop.12808
19) Healing times, complications and recurrence rates in French Bulldogs with spontaneous chronic corneal epithelial defects (SCCEDs) compared to other breeds: a retrospective study of 95 cases. L. Zuzzi-Krebitz, B. Braus . ECVO congress Salizburg 2022
20) comparison of spontaneous chronic corneal epithelial defects in brachycephalic non-boxer and boxer dogs. C.A.V. Goncalves, J.A.C. Oliver, G. Fricker. ECVO congress Rhodes 2023
21) Evaluation of corneal ulcer type, skull conformation, and other risk factors in dogs: A retrospective study of 347 cases E.M. James-Jenks, C.L. Pinard, P.R. Charlebois, G. Monteith Can Vet J 2023;64:225–234
Descrizione foto/figure/grafici
Figura 1: differenza degli assi orbitali tra bulldog francesi e razze dolicocefale
Grafico 1: rappresentazione grafica delle razze più rappresentate nella mia casistica
Grafico 2: rappresentazione a torta delle ulcere nei bulldog francesi secondo mia casistica
Foto 1: occhio normale di un bulldog francese; notare la fessura palpebrale ampia, la sclera visibile e l’iride di colore marrone
Foto 2: fondo normale di un bulldog francese notare il tappeto solitamente di colore verde
Foto 3: meibomiografia a infrarossi si nota una diminuzione (in parte mascherata anche da pigmento congiuntivale) delle ghiandole di meibomio
Foto 4: notare entropion infero mediale e pigmento congiuntivale conseguente all’irritazione cronica.
Foto 5: notare la presenza di distichie sulla palpebra superiore e la sclera ben evidente
Foto 6: Cheratite pigmentosa secondaria a cheratocongiuntivite secca. Notare la pigmentazione diffusa su tutta la cornea e l’intensità scura del colore.
Foto 7: pigmentary vortex keratopaty. Notare l’andamento in senso orario del vortice.
Foto 8: Notare la presenza di distichie sulla palpebra superiore, intensa fibrosi corneale con importante neovascolarizzazione superficiale, presenza di una cisti da inclusione epiteliale a ore 9 in zona perilimbare. Bulldog francese affetto da cheratocongiuntivite secca.
Foto 9: dermoide corneale a ore tre che si estende fino alla zona parassiale.
Foto 10 SCCED. Da notare intensa vascolarizzazione edema perilesionale e presenza di pigmento sulla congiuntiva bulbare.
Foto 11: ulcera melting: processo di colliquazione riguardante la quasi totalità della cornea. Presenza di materiale purulento
Foto 12: ulcera melting in guarigione per seconda intenzione. Il processo riparativo è quasi terminato. Notare fibrosi, neovascolarizzazione, bolle sottoepiteliali e la scarsa iperemia congiuntivale.
Foto 13: cataratta corticale
Foto 14: risoluzione di un descemetocele per mezzo di flap congiuntivale peduncolato. Notare la presenza di pigmento nel quadrante infero-laterale e presenza di degenerazione corneale lipidica nel quadrante supero-mediale
Foto 15: dermoide congiuntivale. Presenza di atrofia dell’iride
